Развитие технологии лапароскопического извлечения ооцитов у овец

Получение эмбрионов in vitro (IVP-эмбрионы) путем использования ооцитов, полученных с помощью УЗИ-ассистированной пункции фолликулов, является широко применяемой практикой в современной системе генетического совершенствования крупного рогатого скота. За последние 10 лет число IVP-эмбрионов значительно выросло, превысив 1521,0 тыс. штук в 2021 году. Доля IVP- эмбрионов в общем объеме производства увеличилась с 39,5% до 79,7% в 2021 году. Это демонстрирует превосходство IVP перед традиционным методом MOET для крупного рогатого скота. Технология MOET была внедрена в практику овцеводства более двух десятилетий назад. Однако, высокие индивидуальные различия между донорами в реакции на суперовуляцию и вариабельность в эффективности методов получения и трансплантации эмбрионов (от 22% до 80%) стали ограничивающими факторами для широкого применения данной технологии.

В 1990-х годах были оптимизированы этапы технологии получения IVP-эмбрионов у овец, которые до сих пор успешно применяются с незначительными изменениями. Результативность этого процесса оценивается примерно на одном уровне в большинстве исследований: созревание эмбрионов от профазы I до метафазы II составляет 70-90%, оплодотворение и первое деление – дробление – от 50 до 80%, выход бластоцист – от 20 до 50%. Однако основным ограничением для широкого практического применения этой технологии является использование яйцеклеток из яичников, извлекаемых после смерти животного.

Лапароскопический метод извлечения яйцеклеток у овец считается одним из наиболее малоинвазивных в биотехнологии репродукции животных. Этот метод позволяет проводить операцию у живого донора быстро, эффективно и без осложнений, минимизируя травматичность процедуры. Благодаря лапароскопии можно извлекать яйцеклетки высокого качества, годные для последующего созревания и оплодотворения in vitro. Однако есть недостатки в использовании этого метода у овец, такие как непостоянная эффективность, недостаточная повторяемость результатов и различные варианты методики с разной эффективностью.

В обзоре мы проанализировали статистические показатели и технологические особенности методики с целью выявления основных направлений ее улучшения и выбора оптимальной стратегии для развития данной технологии в России.

1. Joao H. M. V. A new milestone has been reached: transfers of IVP embryos were over one million worldwide // Embryo Technology Newsletter. 2022. № 40 (4). P. 22-40.

2. Чинаров Р. Ю., Луканина В. А. Производство эмбрионов крупного рогатого скота с использованием прижизненно получаемых ооцитов: мировые тренды и перспективы (обзор) // Достижения науки и техники АПК. 2023. № 9. С. 31-38. doi: 10.53859/02352451_2023_37_9_31.

3. Smith C. Use of embryo transfer in genetic improvement of sheep // Animal Science. 1986. № 42(1). P. 81-88. doi:10.1017/S000335610001775X

4. Multiple factors affecting the efficiency of multiple ovulation and embryo transfer in sheep and goats / A. Gonźalez-Bulnes, D. T. Baird, B. K. Campbell, M. J. Cocero, R. M. García-García, E. K. Inskeep, A. López-Sebastián, A. S. McNeilly, J. Santiago-Moreno, C. J. H. Souza, A. Veiga-López // Reprod. Fertil. Dev. 2004. № 16. P. 421–435.

5. New approaches to superovulation and embryo transfer in small ruminants / A. Menchaca, M. Vilariño, M. Crispo, T. de Castro, E. Rubianes // Reprod. Fertil. Dev. 2010. № 22. P. 113–118.

6. Luo J., Wang W., Sun S. Research advances in reproduction for dairy goats // Asian-Australas J. Anim. Sci. 2019. № 32. P. 1284–1295.

7. Advances and limitations of in vitro embryo production in sheep and goats / A. Menchaca, N. Barrera, P. C. dos Santos Neto, F. Cuadro, M. Crispo // Anim. Reprod. 2016. № 13. P. 273–278.

8. Laparoscopic techniques for the recovery and transfer of microinjected goat zygotes / B. Kühholzer, S. Müller, M. I. Prokofiev, L. K. Ernst, U. Besenfelder, G. Brem // Theriogenology. 1998. № 49. P. 245.

9. Cheng W. T. K., Moor R. M., Polge C. E. In vitro fertilization of pig and sheep oocytes matured in vivo and in vitro // Theriogenology. 1986. № 25. P. 14.

10. Advances in in vitro production of sheep embryos / J. Zhu, A. R. Moawad, C. Y. Wang, H. F. Li, J. Y. Ren, Y. F. Dai // Int J Vet Sci Med. 2018. № 27 (6). P. 15-26. doi: 10.1016/j.ijvsm.2018.02.003.

11. Can permeable super oxide dismutase mimetic agents improve the quality of frozenthawed ram semen? / M. Forouzanfar, S. F. Ershad, S. M. Hosseini, M. Hajian, S. Ostad-Hosseini, A. Abid, M. Tavalaee, A. Shahverdi, A. V. Dizaji, M. H. N. Esfahani // Cryobiology. 2013. № 66 (2). P. 126–130.

12. In vitro fertilization of ovine oocytes vitrified by solid surface vitrification at germinal vesicle stage / A. R. Moawad, P. Fisher, J. Zhu, I. Choi, Z. Polgar, A. Dinnyes, K. H. S. Campbell // Cryobiology. 2012. № 65(2). P. 139–44. Doi: 10.1016/j.cryobiol.2012.04.008.

13. A novel technique for in vitro maturation of sheep oocytes in a liquid marble microbioreactor / S. Ledda, A. Idda, J. Kelly, F. Ariu, L. Bogliolo, D. Bebbere // J Assist Reprod Genet. 2016. № 33(4). P. 513-8.

14. In vitro Developmental Competence of Adult Sheep Oocytes Treated with Roscovitine / L. F. Crocomo, F. Ariu, L. Bogliolo, D. Bebbere, S. Ledda, S. D. Bicudo. // Reprod Domest Anim. 2016. № 51(2). P. 276–281. http://dx.doi.org/10.1111/rda.12677.

15. Prediction of oocyte developmental competence in ovine using glucose-6-phosphate dehydrogenase (G6PDH) activity determined at retrieval time / A. Mohammadi-Sangcheshmeh, M. Soleimani, H. Deldar, M. Salehi, S. Soudi, S. M. Hashemi, K. Schellander, M. Hoelker // J Assist Reprod Genet. 2012. № 29(2). P. 153–8. http://dx.doi.org/10.1007/s10815-011-9625-6.

16. Production of good-quality blastocyst embryos following IVF of ovine oocytes vitrified at the germinal vesicle stage using a cryoloop / A. R. Moawad, J. Zhu, I. Choi, D. Amarnath, W. Chen, K. H. S. Campbell. // Reprod Fertil Dev. 2013. № 25(8). P. 1204–1215. http://dx.doi.org/10.1071/RD12215.

17. Evaluation of two methods of in vitro production of ovine embryos using fresh or cryopreserved semen / R. Romao, C. C. Marques, M. C. Baptista, M. I. Vasques, J. P. Barbas, A. E. M. Horta, N. Carolino, D. E. Bettencourt, C. Plancha, P. Rodriguesc, R. M. Pereira // Small Ruminant Res. 2013. № 110. P. 36–41.

18. Developmental competence of ovine oocytes after vitrification: Differential effects of vitrification steps, embryo production methods, and parental origin of pronuclei / S. M. Hosseini, V. Asgari, S. Ostadhosseini, M. Hajian, H. R. Ghanaei, M. H. Nasr-Esfahani // Theriogenology. 2015. № 83(3). P. 366–376.

19. The Effect of Macromolecule Source and Type of Media During In vitro Maturation of Sheep Oocytes on Subsequent Embryo Development / S. Abolfazl, A. M. Ansari, A. Ebrahim, N. Hassan, M. Morteza, H. Banafsheh. // J Reprod Infertil. 2012. № 13(1). P. 9-13.

20. Cryotolerance of Day 2 or Day 6 in vitro produced ovine embryos after vitrification by Cryotop or Spatula methods / P. C. Dos Santos Neto, M. Vilariño, N. Barrera, F. Cuadro, M. Crispo, A. Menchaca // Cryobiology. 2015. № 70(1). P. 17–22.

21. Epidermal growth factormediated mitogen-activated protein kinase3/1 pathway is conducive to in vitro maturation of sheep oocytes / H. Ni, X. Sheng, X. Cui, M. Gu, Y. Liu, X. Qi, S. Xing, Y. Guo // PLoS One. 2015. № 10(3). e0120418. doi: 10.1371/journal.pone.0120418. eCollection.

22. Shirazi A., Motaghi E. The in vitro fertilization of ovine oocytes in the presence of oviductal cells and its effect on the expression of zygote arrest 1 (zar1) and subsequent embryonic development // J Reprod Infertil. 2013. № 14. P. 8–16.

23. Effect of sericin supplementation in maturation medium on cumulus cell expansion, oocyte nuclear maturation, and subsequent embryo development in Sanjabi ewes during the breeding season / F. Aghaz, H. Hajarian, H. K. Shabankareh, A. Abdolmohammadi // Theriogenology. 2015. № 84(9). P. 1631–1635.

24. Wang Z., Lin P., Yu S. Effects of ghrelin on developmental competence and gene expression of in vitro fertilized ovine embryos // Theriogenology. 2013. № 79(4). P. 695–701.

25. Cerium oxide nanoparticles (CeO2 NPs) improve the developmental competence of in vitro-matured prepubertal ovine oocytes / F. Ariu, L. Bogliolo, A. Pinna, L. Malfatti, P. Innocenzi, L. Falchi, D. Bebbere, S. Ledda // Reprod Fertil Dev. 2017. № 29(5). P. 1046–1056. doi: 10.1071/RD15521.

26. The effect of media supplementation with angiotensin on developmental competence of ovine embryos derived from vitrified-warmed oocytes / M. M. Naderi, S. B. Boroujeni, A. Sarvari, B. Heidari, M. M. Akhondi, A. H. Zarnani, A. Shirazi // Avicenna J Med Biotechnol. 2016. № 8(3). P. 139–44.

27. Effect of oocyte quality on blastocyst development after in vitro fertilization (IVF) and intracytoplasmic sperm injection (ICSI) in a sheep model / M. G. Catalá, D. Izquierdo, M. Rodríguez-Prado, S. Hammami, M. T. Paramio // Fertil Steril. 2012. № 97(4). P. 1004–1008. doi: 10.1016/j.fertnstert.2011.12.043.

28. Blastocyst rate of in vitro embryo production in sheep is affected by season 2013/ L. Mara, D. Sanna, S. Casu, M. Dattena, I. M. Mayorga Muñoz // Reprod Dom Anim. 2014. № 49 (4). P. 37–48.

29. Effect of α-linoleic acid supplementation on in vitro maturation, embryo development and apoptotic related gene expression in ovine / E. Amini, R. Asadpour, L. Roshangar, R. Jafari-joozani // Int J Reprod Biomed (Yazd). 2016. № 14(4). P. 255–262.

30. Ghaffarilaleh V., Fouladi-Nashta A., Paramio M. T. Effect of α-linolenic acid on oocyte maturation and embryo development of prepubertal sheep oocytes // Theriogenology. 2014. № 82(5). P. 686–696.

31. Blastocyst development, MPF activity and ATP content of lamb oocytes supplemented with insulin–transferrin–selenium (ITS) and ascorbic acid at IVM / M. G. Catalá, M. Roura, D. Izquierdo, R. Morato, S. Hammami, M. T. Paramio // Small Ruminant Res. 2013. № 112(1–3). P. 103–107.

32. Dynamics of sperm subpopulations based on motility and plasma membrane status in thawed ram spermatozoa incubated under conditions that support in vitro capacitation and fertilization / O. Garcı´a-A´lvarez, A. Maroto-Morales, M. Ramo´n, E. del Olmo, P. Jime´nez-Rabada´n, R. Ferna´ndez-Santos, L. Anel-Lo´pez, J. ´n Garde, A. J. Soler // Reprod Fertil Dev. 2014. № 26(5). P. 725–732. http://dx.doi.org/10.1071/RD13034.

33. In vitro production of sheep embryos using laparoscopic folliculocentesis: alternative gonadotropin treatments for stimulation of oocyte donors / H. Baldassare, C.C. Fumus, D.G. de Matos, H. Pessi // Theriogenology. 1996. № 45. P. 707-717.

34. Influence of the FecX(R) allele in heterozygous ewes on follicular population and outcomes of IVP and ET using LOPU-derived oocytes / B. Lahoz, J. L. Alabart, J. Folch, P. Sánchez, E. Echegoyen, M. J. Cocero // Reprod Domest Anim. 2013. № 48(5). P. 717–723. http://dx.doi.org/10.1111/rda.12150.

35. Cox J. F., Alfaro V. In Vitro Fertilization and Development of OPU Derived Goat and Sheep Oocytes // Reprod Dom Anim. 2007. № 42. P. 83–87. doi: 10.1111/j.1439-0531.2006.00735.x

36. Field outcomes of laparoscopic ovum pick-up combined with in vitro embryo production in sheep: Effects of long-acting recombinant ovine FSH pre-stimulation, collection frequency, and donor breed / Y. Song, N. Zhang, Y. Yue, D. Chen, C. Chou, L. An, L. Cheng, J. Zhang, J. Tian // Domestic Animal Endocrinology. 2024. № 87. 106826. Doi:10.1016/j.domaniend.2023.106826.

37. Paramio M. T., Izquierdo D. Recent advances in in vitro embryo production in small ruminants. Theriogenology. 2016. № 86.1 P. 52–159.

38. Wieczorek J., Koseniuk J., Cegla M. The repeatable method of laparoscopic ovum pickup (OPU) in sheep: Clinical aspects and efficiency of the method // Pol. J. Vet. Sci. 2018. № 21. P. 803–810.

39. Production of transgenic goats by pronuclear microinjection of in vitro produced zygotes derived from oocytes recovered by laparoscopy / H. Baldassarre, B. Wang, N. Kafidi, M. Gauthier, N. Neveu, J. Lapointe, L. Sneek, M. Leduc, F. Duguay, J. F. Zhou, A. Lazaris, C. N. Karatzas // Theriogenology. 2003. № 59. P. 831–839.

40. Laparoscopic ovarian biopsy pick-up method for goats / F. A. S. Brandão, B. G. Alves, K. A. Alves, S. S. Souza, Y. P. Silva, V. J. F. Freitas, D. I. A. Teixeira, E. L. Gastal // Theriogenology. 2018. № 107. P. 219–225.

41. Nonsurgical embryo recovery and transfer in sheep and goats / J. F. Fonseca, J. M. Souza-Fabjan, M. E. Oliveira, C. R. Leite, P. M. Nascimento-Penido, F. Z. Brandão, K. C. Lehloenya // Theriogenology. 2016. № 86. P. 144–151.

42. Embryo production by ovum pick up from live donors / C. Galli, G. Crotti, C. Notari, P. Turini, R. Duchi, G. Lazzari // Theriogenology. 2000. № 55. P. 1341–1357.

43. Cogine Y. State of the art in sheep—Goat embryo transfer // Theriogenology. 1999. № 51. P. 105–116.

44. Laparoscopic recovery of oocytes from sheep / H. R. Tervit, J. F. Smith, L. T. McGowan, R. W. Wells, J. Parr // Proc Aust Sot Reprod Biol. 1992. № 24. P. 26.

45. Laparoscopic recovery of ovarian oocytes from slaughtered or living sheep / H. R. Tervit, J. F. Smith, L. T. McGowan, R. W. Wells, P. A. Pugh // Proc Aust Sot Reprod Biol. 1993. № 25. P. 60.

46. Repeated endoscopic ovum pick-up in sheep / M. Stangl, B. Kuhholzer, U. Besenfelder, G. Brem // Theriogenology. 1999. № 52. P. 709–716.

47. Roberts E. M. Endoscopy of the Reproductive Tract of the Ewe // Proc. Aust. Sot. Anim. Prod. 1968. № 1. P. 192.

48. Boyd J. S., Ducker M. J. A method of Examining the Cyclic Changes Occurring in the Sheep Ovary Using Endoscopy // Vet. Rec. 1973. № 93. P. 390-398.

49. Seeger K. Die Laparoskopie, eine Technik zur Routine-untersuchung des Genitaltrakts eim Schaf // Tierarztl. Prax. L. 1973. P. 295-299.

50. Snyder D.A., Dukelow W. R. Laparoscopic studies of ovulation, pregnancy diagnosis, and follicle aspiration in sheep // Theriogenology. 1974. № 6 (2). P. 143-148.

51. Direct Ovarian Observation in the Pig by Means of Laparoscopy / D. E. Wildt, S. Fujimoto, J. L. Spencer, W. R. Dukelow // Reprod. Fertil. 1973. № 35. P. 541-543.

52. Current status of embryo technologies in sheep and goat / Y. Cognie, G. Baril, N. Poulin, P. Mermillod // Theriogenology. 2003. № 59. P. 171–188.

53. Pattern of follicular development in sheep subjected to ovarian superstimulation after follicular ablation by laparoscopic ovum pick-up / R. Denadai, H. R. Leite, L. D. C. Bicudo, L. Rodello, E. Oba, S. D. Bicudo // Ciência Rural. 2017. №47. e20150704. Doi: 10.1590/0103-8478cr20150704.

54. Ovum pick-up technique in recently weaned ewe lambs subjected to ovarian stimulation / P. P. M. Teixeira, L. C. Padilha, A. S. L. da Silva, F. F. P. da Câmara Barros, L. N. Coutinho, M. A. M. Silva, F. N. Flôres, M. C. S. Lopes, D. P. Vrisman, M. E. B. A. M. da Conceição, W. R. R. Vicente // Acta Sci. Vet. 2015. № 43. P. 1-9.

55. Side access lopu in sheep-pilot study / R. A. R. Uscategui, R. S. M. Landers, R. P. Nociti, F. F. P. da Camara Barros, L. C. Padilha-Nakaghi, L. N. Coutinho, V. J. C. Santos, L. Canuto, C. F. Coelho, P. P. M. Teixeira, W. R. R. Vicente //Reprod. Dom. Anim. 2014. № 49, P. 90-90.

56. Comparison of two surgical approaches for Laparoscopic Ovum Pick Up in Ewes / R. S. G. Mariano, R. A. R. Uscategu, R. P. Nociti, F. F. P. C. Barros, V. J. C. Santos, L. N. Coutinho, L. C. Padilha-Nakaghi, P. D. A. Silva, P. P. M. Teixeira, W. R. R. Vicente // Arq. Bras. Med. Vet. Zootec. 2019. № 71(3). P. 848-856.

57. Cardiac function and hypercarbia / J. P. Rasmussen, P. J. Dauchot, R. G. DePalma, B. Sorensen, G. Regula, A. H. Anton, J. S. Gravenstein // Arch. Surg. 1978. № 113. P. 1196-2000.

58. Pulmonary CO2 elimination during surgical procedures using intra- or extraperitoneal CO2 insufflation / C. E. Mullett, J. P. Viale, P. E. Sagnard, C. C. Miellet, L. G. Ruynat, H. C. Counioux, J. P. Motin, J. P. Boulez, D. M. Dargent, G. J. Annat // Anaesth. Analg. 1993. № 76. P. 622-626.

59. Punnonrn R., Viinaniaki O. Vasopressin release during laparnscopy: role of increased intra-abdominal pressure // Lancet. 1982. № 1. P. 175-176.

60. Hayden P., Cowman S. Anaesthesia for laparoscopic surgery // Cont. Educ. Anesth. Critical Care Pain. 2011. № 11. P. 177-180.

61. Efeitos do pneumoperitônio com ar e CO2 na gasometria de suínos / S. L. S. Lemos, J. M. Vinha, I. S. Silva, P. A. C. Novaes, M. F. Oliveira, G. B. Paula, C. C. Rebelo, M. L. Marinho // Acta Cir. Bras. 2003. № 18. P. 445-451.

62. Joris J. L. Anaesthesia for laparoscopic surgery. In: Text Book of Anaesthesia. 7th ed. Elsevier Health Sciences. 2009. P. 2185–2202.

63. Duke T., Steinacher S. L., Remedios A. M. Cardiopulmonary effects of using carbon dioxide for laparoscopic surgery in dogs // Vet. Surg., 1996. № 25. P.77-82.

64. Hazebroek E. J., Bonjer H. J. Effect of patient position on cardiovascular and pulmonary function. In: WHELAN R. L.; FLESHMAN J. W.; FOWLER D. L. (Eds.). The sages perioperative care in minimally invasive surgery. New York: Springer. 2006. P. 410.

65. The effects of the lateral position on cardiopulmonary function during laparoscopic urological surgery / K. Fujise, K. Shingu, S. Matsumoto, A. Nagata, O. Mikami, T. Matsuda // Anaesth. Anal. 1998. №.87. P.925- 930.

66. L-OPU in Goat and Sheep—Different Variants of the Oocyte Recovery Method / J. Wieczorek, J. Koseniuk, M. Skrzyszowska, M. Cegła // Animals. 2020. № 10. P. 658. doi:10.3390/ani10040658

67. Laparoscopic ovum collection in sheep: Gross and microscopic evaluation of the ovary and influence on ooctye production / P. P. M. Teixeira, L. C. Padilha, M. E. F. Oliveira, T. F. Motheo, A. S. L. da Silva, F. F. P. C. Barros, L. N. Coutinho, F. N. Flôres, M. C. S. Lopes, M. B. Bandarra, M. A. M. Silva, R. O. Vasconcelos, L. F. S. Rodrigues, W. R. R. Vicente // Animal Reproduction Science. 2011. № 127. P. 169–175. doi:10.1016/j.anireprosci.2011.08.001

68. Effects of oxygen supplementation in ewes subjected to laparoscopic ovum pick-up under total intravenous anesthesia / M. F. S. Silva, R. A. R. Uscategui, R. S. M. Landers, P. P. M. Teixeira, F. F. P. da Camara Barros, P. F. Marcusso, W. R. R. Vicente // Acta Veterinaria Brasilica March. 2023. № 17 (1). P. 21-27. DOI:10.21708/avb.2023.17.1.10392

69. Baldassarre H. Laparoscopic Ovum Pick-Up Followed by In Vitro Embryo Production and Transfer in Assisted Breeding Programs for Ruminants // Animals. 2021. № 11. P. 216. Doi:10.3390/ani11010216

70. Ovum Pick-up in Sheep: a Comparison between Different Aspiration Devices for Optimal Oocyte Retrieval / C. Rodrı´guez, L. Anel, M. Alvarez, E. Anel, J. C. Boixo, C. A. Chamorro, P. de Paz // Reprod Dom Anim. 2006. № 41. P. 106–113.

71. Repeat Ovum Pick-up and In Vitro Embryo Production from Adult Ewes with and without FSH Treatment / K. M. Morton, S. P. de Graaf, A. Campbell, L. M. Tomkins, W. M. Chis Maxwell, G. Evans // Reprod Dom Anim. 2005. № 40. P. 422–428.

72. Silva J. C. B., Okabe W. K., Traldi A. S. From cattle to sheep: a view of the difficulties and success of commercial in vitro production of sheep embryos // Anim Reprod. 2012. № 9(3). P. 195-200.

73. Technique for efficient recovery of sheep oocytes by laparoscopic folliculocentesis / H. Baldassarre, D. G. de Matos, C. C. Fumus, T. E. Castro, E. L. Cabrera Fischer // Anim Reprod Sci. 1994. № 35. P. 145-150.

74. Superovulation can reduce the developmental competence of bovine embryos / P. Blondin, K. Coenen, L. A. Guilbault, M. A. Sirard // Theriogenology. 1996. № 46. P. 1191-1203.

75. FSH different regimes affect the developmental capacity and cryotolerance of embryos derived from oocytes collected by ovum pick-up in donor sheep / F. Berlinguer, G. Leoni, L. Bogliolo, P. P. Pintus, I. Rosati, S. Ledda, S. Naitana // Theriogenology. 2004. № 61. P. 1477-1486.